Auster urodził się w rodzinie żydowskiej, jego przodkowie do USA przyjechali z terenów Polski. Był pisarzem, scenarzystą, eseistą, tłumaczem oraz reżyserem filmowym.
Pisarz stał się ikoną literacką Nowego Jorku dzięki swojej "Trylogii nowojorskiej", opublikowanej w 1987 roku. To trzy powieści detektywistyczne ("Szklane miasto", "Duchy", "Zamknięty pokój"), których główną treścią były rozważania egzystencjalne i ogólnoludzkie.
Wraz z Wayne'm Wangiem wyreżyserował film "Dym", w którym główną rolę zagrał Harvey Keitel. W 1993 roku napisał scenariusz do "Muzyki przypadku", filmu opartego na jego powieści o tym samym tytule.
Auster zmarł w swoim domu w Brooklynie w Nowym Jorku.